Las leyendas que relacionan la virgen de Covadonga y el entorno de Cillaperlata son recurrentes. En general tratan de unir los sucesos de la batalla de Covadonga (722) con acontecimientos de la zona del norte de Burgos, del antiguo ducado de Cantabria. Incluso, en ocasiones, se aduce que la verdadera batalla de Covadonga -un hecho aún hoy en día no del todo confirmado y puesto en duda por muchos historiadores- pudo ocurrir en este área en vez de en los Picos de Europa, haciendo referencia a la denominada Batalla del Negro Día.
Sí hay un hecho histórico de enlace: el matrimonio entre el futuro Alfonso I, hijo del duque Pedro de Cantabria, quien por esas fechas estaría establecido en esta zona del norte de Burgos tras perder su centro de poder de Amaya, y Ermesinda, una hija del rey Pelayo. Las tradiciones de la zona de Cillaperlata aseguran que tras la batalla de Covadonga, Ermesinda estuvo de novicia en el monasterio de San Juan de la Hoz de Cillaperlata.

La Virgen de Covadonga de Cillaperlata

Sea como fuere, lo que sí es cierto es que en Cillaperlata se conserva una Virgen de Covadonga que en repetidas ocasiones se ha relacionado con la Virgen de Covadonga asturiana. Posiblemente a causa de estas vinculaciones que había entre Cillaperlata y Asturias, en el siglo XII se tallaron dos imágenes gemelas de la Virgen de Covadonga que acabaron una en el Monasterio de San Juan de la Hoz de Cillaperlata y otra en el Monasterio de Covadonga en Asturias, donde se conservaron durante siglos. 
Pero en el año 1777 un devastador incendio destruyó por completo el interior de la Santa Cueva Asturiana y la talla de la Virgen de Covadonga se quemó, desapareciendo para siempre. A partir de esa fecha la única talla original de la Virgen de Covadonga que queda es la que se encuentra en la parroquia de Cillaperlata. La imagen de la Santa Cueva fue sustituida por otra de  gran belleza pero con muy poco parecido a la original.
Al comenzar la Guerra Civil, la imagen asturiana desapareció seguramente para preservarla del expolio y, al finalizar la guerra, el Cabildo de Asturias estuvo haciendo gestiones con la intención de llevarse la talla burgalesa al santuario asturiano. Pero no lo consiguieron, seguramente porque la talla asturiana apareció en la embajada de París al acabar la contienda española. Por lo tanto, la imagen de la virgen de Covadonga original se encuentra en Cillaperlata
En el verano del año 2001 se celebró en Asturias una exposición con motivo del centenario de la basílica de Covadonga con el título «Covadonga, iconografía de una imagen», donde se expusieron casi 400 piezas dedicadas a la Virgen y al santuario. La fundación organizadora del evento pidió al pueblo de Cillaperlata la talla de la Virgen durante los dos meses que duró la exposición, y a cambio la Virgen fue restaurada en un taller de Burgos.

La talla de la Virgen de Covadonga de Cillaperlata

La imagen de la Virgen de Covadonga de Cillaperlata es una talla de estilo románico, policromada, sedente y con el Niño en el lado izquierdo tal y como se presenta en los siglos XII-XIII. Además tiene corona y el Niño también ostenta en su mano izquierda la bola del mundo. La imagen se apoya en un capitel de hojas. Es de lamentar que por deterioro del tiempo haya perdido claramente la expresión de los ojos y parezca una virgen ciega o con los ojos cerrados. Sería necesaria una pronta restauración, pues es titular de la Parroquia y ocupa el sitio central del retablo de la iglesia.
Su fiesta, según los libros parroquiales, se celebraba tradicionalmente el día 15 de agosto de manera discreta cuando la ermita era filial de la parroquia monasterial o prioral. Actualmente parece que no tiene día señalado.